Su peligro radica en que es el agente causal de numerosas enfermedades, algunas de ellas muy graves, y que podrían tener enormes repercusiones económicas para distintos cultivos europeos y muy especialmente para la economía española.
Su nombre específico denota dos características de esta bacteria: 1) que habita en el xilema (tejido leñoso) de las plantas que infecta (Xylella), y 2) que tiene un crecimiento muy lento en los medios de cultivo microbiológicos (fastidiosa) (figura 1). Es, además, transmitida de forma persistente por distintas especies de insectos chupadores del xilema (sobre todo, cicadélidos, cícadas y cercópidos) de las plantas huéspedes a las que afecta.
De hecho, X. fastidiosa coloniza dos tipos de hábitats: el xilema de las plantas hospedadoras y el intestino anterior de los insectos chupadores de savia bruta (insectos que son vectores de la bacteria). Es, por ello, que la bacteria no se encuentra nunca como epifita y no se puede transmitir ni por contacto, heridas, salpicaduras de agua o el viento, como el caso de otras bacterias fitopatógenas.
Actualmente, X. fastidiosa es la bacteria de mayor resonancia internacional en los medios de comunicación, con especial relevancia en la UE, donde ha pasado de ser una bacteria de cuarentena, y solamente conocida por los fitopatólogos, a ser considerada el principal peligro para importantes cultivos.
En Europa, la alarma se disparó en 2013 con la detección de un importante brote de X. fastidiosa en el sur de Italia, donde ha arrasado miles de hectáreas de olivar en la región de Apulia. Sin embargo, también supone un grave riesgo para la vid, frutales de hueso (ciruelo, melocotonero…), cítricos, almendro y numerosas especies frutales, ornamentales y forestales de los países mediterráneos.
Diversidad genética de la bacteria
En un principio se creía que la especie X. fastidiosa estaba constituida por un grupo homogéneo de bacterias que causaban enfermedad en una amplia gama de plantas. Sin embargo, se comprobó que esto no era así cuando empezaron a utilizarse métodos de análisis del ADN.
Fue entonces cuando se describieron al menos cuatro grupos genéticos principales, que actualmente se clasifican como subespecies: X. fastidiosa subsp. fastidiosa (aislados de vid, almendro y alfalfa, entre otros huéspedes), X. fastidiosa subsp. pauca (aislados de cafeto, naranjo y olivo, entre otros), X. fastidiosa subsp. multiplex (varios huéspedes, incluyendo Prunus spp., Quercus spp., Ulmus spp., Rubus spp. y Morus spp.), y X. fastidiosa subsp. sandyi (adelfa).
Además, hay cepas de X. fastidiosa que no se han podido asignar a ninguna de las cuatro subespecies principales. Por ello, de forma “oficiosa” se les ha denominado como X. fastidiosa subsp. tashke (Chitalpa tashkentensis, una especie ornamental) y X. fastidiosa subsp. morus (Morus spp.).
Actualmente, la forma más utilizada para realizar la asignación de los aislados de X. fastidiosa a nivel de subespecie y grupo genético (ST), o subgrupo dentro de una subespecie, se basa en la amplificación y secuenciación de siete genes. De esta forma, hasta la fecha se han descrito 81 grupos genéticos diferentes o ST, de los cuales más de un 30% de estos se ha descrito desde el año 2014, normalmente asociados a interceptaciones de material vegetal infectado en importaciones de la UE desde países donde la bacteria es originaria, o en los nuevos focos aparecidos en Europa.
Nuestro grupo de investigación en el IASCSIC es el responsable de la asignación a nivel de subespecie y ST de los distintos focos aparecidos en España, donde por el momento se ha descrito la presencia de cuatro ST, dos de ellos nuevos para la ciencia: concretamente, el ST80 de la subespecie pauca, en la isla de Ibiza, y el ST81 de la subespecie multiplex, en las islas de Mallorca y Menorca.
Distribución geográfica de Xylella Fastidiosa
La distribución actual de X. fastidiosa a nivel mundial se presenta en la figura 2. Vemos que es una bacteria típica del continente americano, donde tiene una amplia distribución desde Canadá en el norte hasta Argentina en el sur, pasando por 29 estados de los EEUU, por México, Costa Rica, Honduras, Venezuela, Brasil o Paraguay.
Fuera de América y Europa, se ha detectado en Irán, mientras que las informaciones sobre India, Líbano y Turquía son inciertas, ya que se basan solo en inspección visual y test diagnósticos poco precisos. En Asia fue identificada en 1994 en Taiwán, ocasionando el chamuscado del peral asiático (Pyrus pyrifolia), estirpe que ha sido clasificada como una nueva especie de Xylella en 2016, denominada X. taiwanensis. En los años 2000, X. fastidiosa subsp. fastidiosa fue asimismo identificada en Taiwán, causando la enfermedad de Pierce en la vid (figura 2).
Como se ha indicado, no fue hasta 2013 cuando se constata por primera vez la presencia confirmada de X. fastidiosa en Europa en el sur de Italia (figura 2). Concretamente, en Italia X. fastidiosa subsp. pauca está ampliamente distribuida en las provincias de Lecce, Brindisi y Taranto de la región de Apulia, afectando no solo al olivo, sino también a más de 30 plantas hospedadoras. En Francia se detectó por primera vez en el año 2015 en la isla de Córcega y en diversas localidades de la Costa Azul o región PACA (en concreto, las subespecies multiplex, pauca y sandyi, afectando a más de 30 plantas hospedadoras, fundamentalmente plantas ornamentales y especies silvestres del matorral mediterráneo). En Alemania, X. fastidiosa subsp. fastidiosa fue detectada en el año 2016 en el interior de un invernadero en la región de Sajonia, afectando cuatro especies de plantas ornamentales.
En el caso de España, desde noviembre de 2016 se han detectado en Islas Baleares las subespecies fastidiosa,multiplex ypauca, concretamente en las islas de Mallorca, Menorca e Ibiza (figura 2). En Islas Baleares, las plantas infectadas identificadas corresponden fundamentalmente a acebuche, olivo, almendro y vid, aunque se han descrito hasta 18 plantas hospedadoras distintas.
En la Comunidad Valenciana, desde 2017 se ha detectado X. fastidiosa subsp. multiplex, si bien por el momento solo en almendro, en distintos municipios de las comarcas la Marina Alta, la Marina Baja y el Comtat en la provincia de Alicante. En la Comunidad de Madrid, en abril de 2018 se ha detectado X. fastidiosa subsp. multiplex, afectando un olivo en la localidad de Villarejo de Salvanés. Finalmente, también en abril de 2018, X. fastidiosa se ha detectado en el este de Andalucía afectando a Polygala myrtifolia (una planta ornamental) en un invernadero de la localidad de El Ejido en Almería (figura 2).
Sin embargo, no puede descartarse que el patógeno esté ya presente en otros países, o en otras zonas de España, y que pase inadvertido debido a la falta de especificidad de los síntomas y a la ausencia de vectores eficientes, o a que no se hayan muestreado aún esas zonas utilizando los procedimientos diagnósticos sensibles y específicos que son estrictamente necesarios para su detección.
No obstante, el impacto real de esta bacteria en los distintos países de la UE dependerá de las circunstancias concretas del lugar de su introducción y de las plantas hospedadoras y vectores locales, así como de la cepa de X. fastidiosa que se haya introducido.
¿Qué ha desencadenado esta explosión de focos de X. fastidiosa en Europa?
La diversidad genética de las diferentes detecciones de X. fastidiosa realizadas en Europa pone de manifiesto que estas son independientes unas de las otras, ya que se trata de subespecies y cepas pertenecientes a ST diferentes. Este hecho es particularmente importante de comprender, ya que cada subespecie y ST concreto van a tener una gama diferente de especies vegetales a las que pueden colonizar y en las que causar enfermedad, como ya hemos indicado.
A pesar de eso, los medios de comunicación han publicado de forma indiscriminada que X. fastidiosa“ha saltado” de Italia a Baleares, o de Baleares a la Península. Esta información no es correcta, ya que la subespecie y cepa detectada en Italia en olivo (X. fastidiosa subsp. pauca ST53) es diferente de las cepas detectadas en la isla de Mallorca en acebuche y olivo (X. fastidiosa subsp. fastidiosa ST1 y X. fastidiosa subsp. multiplex ST81 y ST7). Además, aunque la cepa detectada en la isla de Ibiza pertenece a X. fastidiosa subsp. pauca, el ST detectado (el ST80) es diferente al de la región de Apulia, mientras que en la Comunidad de Madrid ha sido X. fastidiosa subsp. multiplex ST6 la detectada, también diferente de todos los anteriores.
Todos estos hechos apuntan de forma inequívoca a que X. fastidiosa ha sido introducida en Europa en diversas ocasiones, si nos ceñimos exclusivamente a las subespecies detectadas hasta la fecha, sin profundizar en los ST que aún quedan pendientes de caracterizar en muchas muestras positivas. Todas las introducciones y establecimientos recientes de X. fastidiosa en Europa han sido mayores que los originalmente asumidos o esperados.
Cabría preguntarse por qué este suceso está ocurriendo ahora en Europa y no en los últimos cien años. ¿Es que no le hemos prestado antes la atención suficiente? Nuestra hipótesis es que hasta que no se ha aplicado la Decisión de Ejecución (UE) 2015/789 de la Comisión, de 18 de mayo de 2015, y sus enmiendas, que obliga a todos los Estados miembros a monitorizar su territorio y demostrar que están libres de esta bacteria, no es cuando han empezado a aparecer los diversos brotes.
Lo que está claro es que estos nuevos descubrimientos hacen muy probable esperar que en los próximos meses se identifiquen más brotes, así como nuevos genotipos del patógeno en otras regiones de Europa y en otros países de la cuenca mediterránea. Pero lo importante a destacar es que precisamente el haber puesto en práctica la medida de monitorización que contempla la decisión es lo que permitirá detectar brotes de la bacteria en los primeros inicios, o poner freno a la expansión de la bacteria en los casos en los que ya se haya establecido en determinadas regiones.
Xylella fastidiosa en olivo
En octubre de 2013, el anuncio por las autoridades fitosanitarias de la UE de la relación entre una epidemia devastadora de una “rara” y letal enfermedad en olivares de la península de Salento (sur de Italia) y la X. fastidiosa causó conmoción en el sector oleícola español y de otros países de la UE.
La razón del impacto causado por esta primera detección de X. fastidiosa en olivo reside en la catastrófica situación fitosanitaria que se describía, así como en la rapidez con que la enfermedad se había extendido desde el área de primera detección, y la forma “súbita” en la que se producía el desarrollo de la enfermedad en la planta. Esto es lo que dio lugar a que se denominara “Olive Quick Decline”, en inglés, “Complesso del disseccamento rápido dell’olivo”, en italiano, o “Decaimiento rápido del olivo”, en castellano.
Aunque el diagnóstico de la referida enfermedad se confirmó y comunicó en el año 2013, los fitopatólogos italianos que contribuyeron a su caracterización sospechan de manera fundada acerca de la posibilidad de que existiera varios años antes, si bien a niveles no epidémicos y en olivares aislados y algo abandonados, lo cual propició acciones diagnósticas inconclusas o que el problema pasase inicialmente inadvertido.
Sin embargo, la investigación sistemática de los expertos iniciada en el año 2013 demostró que, para entonces, la enfermedad se encontraba extendida en cerca de 8.000 hectáreas y que dos años más tarde se había extendido en un área de más de 23.000 hectáreas de cultivo, en la que se han estimado alrededor de 1 millón de olivos enfermos, que corresponden a cerca de 10.000 hectáreas de olivar. La posibilidad de extensión epidémica de la enfermedad a larga distancia se ha confirmado recientemente, puesto que se han observado nuevos focos en las provincias de Brindisi y Taranto, distantes cerca de 100 km de los focos más cercanos en la provincia de Lecce (en la que estaba confinada la enfermedad hasta hace un par de años) y cercanos a la vecina provincia de Bari (la más al norte de la región de Apulia). Actualmente, aunque no hay cifras oficiales de los miles de árboles infectados, toda la provincia de Lecce y parte de las de Brindisi y Taranto se consideran ya “zonas infectadas” (según la terminología de la legislación europea). Es una superficie de unas 200.00 hectáreas donde pueden existir unos 20 x 106 olivos, lo que da una idea de la magnitud y capacidad de extensión de la enfermedad.
El “Decaimiento rápido del olivo” causado por X. fastidiosa se caracteriza por el desarrollo inicial de necrosis (muerte) y color atabacado de las hojas, que se inicia por su ápice y progresa de forma irregular para afectar a todo el limbo foliar (figura 3) hasta determinar la desecación subsiguiente de brotes y pequeñas ramas. Estos síntomas se inician y prevalecen primero en las zonas periféricas superiores de la copa, pero, a medida que progresa el desarrollo de la enfermedad, se extienden con distribución irregular a toda la copa del olivo, que adquiere una coloración atabacada de aspecto de quemado (figura 3).
La poda severa (“fraileado”) de los árboles gravemente afectados puede propiciar la emisión y crecimiento de nuevos brotes, pero estos se desarrollan con escaso vigor, son finalmente afectados por nuevos síntomas y acaban muriendo. En las etapas finales del desarrollo de la enfermedad, el agricultor tiende a podar drásticamente los árboles enfermos en un afán de favorecer su rebrote. Sin embargo, estos adquieren un aspecto “esquelético” y, aunque pueden emitir numerosos chupones desde la base del tronco, estos sobreviven durante un tiempo limitado, mientras lo hagan las raíces, y, en general, vuelven a desecarse (figura 3).
A nivel mundial, el olivo puede ser infectado por varias estirpes de X. fastidiosa. En concreto, por la X. fastidiosa subsp. pauca ST53 en Italia (la cepa más virulenta sobre olivo que se conoce), por la X. fastidiosa subsp. pauca ST69 en Argentina, por la X. fastidiosa subsp. pauca ST16 en Brasil, por la X. fastidiosa subsp. pauca ST80 en Ibiza, por la X. fastidiosa subsp. multiplex ST6 en la Comunidad de Madrid y por la X. fastidiosa subsp. pauca ST81 en las islas de Mallorca y Menorca.
Epidemiología y riesgo para Europa
En consonancia con su amplia distribución geográfica, la X. fastidiosa es capaz de desarrollarse en un rango amplio de tipos de clima, desde el tropical y subtropical de Brasil, Costa Rica u Honduras a zonas de clima mediterráneo como California en EEUU, o los recientes focos en diversas regiones europeas, como el sur de Italia, Córcega y Costa Azul, en Francia, o Islas Baleares y Alicante en España (figura 4). X. fastidiosa es una bacteria mesófila, ya que está adaptada a zonas con inviernos con temperaturas suaves o moderadas. El crecimiento in vitro de X. fastidiosa subsp. fastidiosa es óptimo a 28 ºC, no observándose crecimiento de X. fastidiosa subsp. fastidiosaa 12 ºC, y se ha visto que temperaturas inferiores a 8 ºC o superiores a 34 ºC comprometen su supervivencia en la planta.
En base a estos requerimientos térmicos, autores americanos propusieron para X. fastidiosa subsp. fastidiosa que la “enfermedad de Pierce” tendría, en base a las temperaturas mínimas invernales, impactos severos (4,5 °C), ocasionales (1,7 °C) o raros (-1,1 °C) en vid. No obstante, otro trabajo describe como ocasional la ocurrencia de la “enfermedad de Pierce” en el sureste de EEUU, estableciendo las áreas con riesgo de esta enfermedad en Georgia y Arizona a aquellas que tuviesen temperaturas mucho más bajas, en base al número de días con temperatura mínima por debajo de -12,2 ºC o -9,4 ºC.
Asimismo, en base a la distribución conocida de X. fastidiosa en las distintas zonas del mundo y en el marco de los proyectos POnTE y XF-ACTORS, del programa H2020 de la UE, se están infiriendo modelos de favorabilidad climática, así como de distribución potencial de X. fastidiosa en Europa. Según estos modelos, las temperaturas mínimas en invierno que prevalecen en algunas áreas de cultivo de olivar (sobre todo, en el sur de España, Grecia, Italia, Portugal o Turquía) podrían permitir la supervivencia y establecimiento de la bacteria, si finalmente llegase a ser introducida y no se pudiese erradicar (figura 5).
En particular en Andalucía, gran parte de las zonas de cultivos de olivar tiene condiciones climáticas invernales que permitirían la supervivencia de X. fastidiosa en caso de ser introducida en una planta susceptible. No obstante, hay que indicar que los valores umbrales de temperatura mínima invernal se han establecido para la X. fastidiosa subsp. fastidiosa infectando vid en EEUU, por lo que será necesario estimar dichos umbrales para las estirpes de la bacteria y plantas huéspedes identificadas en Europa, ya que cada una de las subespecies presenta condiciones climáticas diferenciadas. Estos aspectos están siendo abordados en nuestro grupo de investigación en el IAS-CSIC.
Control de Xylella fastidiosa en olivar
El control de X. fastidiosa es extremadamente difícil una vez que la bacteria se ha establecido en un territorio, por lo que las acciones de control deben ir dirigidas a evitar su introducción en áreas donde aún no está presente. Las medidas aplicables al control de X. fastidiosa en olivar incluyen: 1) la eliminación del patógeno (exclusión y erradicación); 2) el escape a la infección; 3) el desarrollo de resistencia genética del huésped al patógeno, y 4) la protección de la planta contra la infección (terapia).
En lugares exentos de X. fastidiosa, las medidas de exclusióntoman especial relevancia, para lo que se deben extremar las precauciones en el comercio de material vegetal, con especial énfasis en el procedente de países en los que X. fastidiosa está presente. En todos los casos, la adquisición de plantas que sean huésped de esta bacteria debe realizarse en viveros autorizados, exigiendo el pasaporte fitosanitario para aquellas especies vegetales contempladas en la legislación (Directiva 2000/29/CE).
Por otro lado, la Decisión de Ejecución de la Comisión (Decisión 2015/789/UE), de 18 de mayo de 2015 y sus enmiendas posteriores, establece la obligación de todos los Estados miembros de: 1) realizar inspecciones anuales para detectar la presencia de X. fastidiosa en su territorio para las especies vegetales especificadas en el Anexo I de esa decisión; 2) informar sobre la sospecha o detección del organismo al centro de sanidad y certificación vegetal competente; 3) regular y controlar la circulación de las especies vegetales especificadas (Anexo I); 4) desarrollar campañas de sensibilización en los Estados miembros que faciliten información al público en general, a los viajeros, a los profesionales y a los operadores de transporte internacional sobre la amenaza que supone el organismo especificado en el territorio de la UE, y 4) establecer planes de contingencia con objeto de garantizar el control y erradicación en caso de posibles introducciones.
En caso de detectarse la presencia de X. fastidiosaen una comunidad autónoma por el laboratorio oficial de diagnóstico correspondiente, y al tratarse de un organismo nocivo de cuarentena, su presencia debe ser confirmada por el Laboratorio Nacional de Referencia para Bacterias Fitopatógenas, localizado en el Instituto Valenciano de Investigaciones Agrarias (IVIA, Moncada, Valencia), y, en caso de confirmarse, ha de comunicarse de forma inmediata a la Subdirección General de Sanidad e Higiene Vegetal y Forestal del Ministerio de Agricultura y Pesca, Alimentación y Medio Ambiente (MAPAMA).
Los organismos oficiales de la comunidad autónoma que detecten el brote deberán delimitar una “zona demarcada”, con el fin de definir la “zona infectada” y establecer una “zona tampón”, para adoptar las medidas de erradicación previstas en el artículo 6 de la Decisión 2015/789/UE. Sin embargo, la legislación establece la posibilidad de no establecer una zona demarcada en casos de presencia aislada de X. fastidiosa, generalmente en confinamiento, solo cuando la presencia de la bacteria se pueda eliminar con la destrucción de las especies vegetales en las que se haya detectado. En estos casos será preciso actuar de inmediato para determinar si se han infectado otras especies vegetales.
El escape persigue evitar el contacto con el inóculo e infección mediante: 1) producción de material de olivo propagativo certificado; 2) producción de plantas madres libres de X. fastidiosa, y 3) producción de plantas bajo condiciones que aseguren la ausencia de infección por X. fastidiosa.
La utilización de variedades resistentes es sin duda la medida más efectiva para el control eficiente de X. fastidiosa. No obstante, aún no se dispone de información precisa sobre la respuesta de las variedades de olivo a X. fastidiosa. La única información disponible corresponde a las investigaciones llevadas a cabo en la zona afectada en el sur de Italia, que han permitido identificar cierto nivel de tolerancia a la enfermedad causada por la estirpe OQDS de X. fastidiosa (subsp. pauca ST53) en el cv. Leccino comparada con la reacción susceptible de los cultivares utilizados comúnmente en la zona, como Ogliarola Salentina y Cellina di Nardò.
A diferencia de estos últimos, el cv. Leccino presenta un menor desarrollo de síntomas, así como niveles poblacionales de la bacteria muy inferiores (Gianpetruzzi et al., 2016; EFSA, 2017). Asimismo, resultados preliminares indican la existencia de niveles de tolerancia o resistencia en otros cultivares de olivo como el patrón de olivo “Favolosa” FS-17®, que, en condiciones de infección natural, presentó niveles de población de X. fastidiosa del 50% inferior al observado en el cv. Leccino en las mismas condiciones (EFSA, 2017). Por el momento no se dispone de información sobre la reacción de cultivares de olivo cultivadas en España.
El uso de terapia cultural o química tiene como objetivo la reducción o eliminación de inóculos de X. fastidiosa o de las poblaciones de sus insectos vectores, y que incluirían la poda de ramas afectadas para reducir la fuente de inóculo. Esta medida sería efectiva cuando fuese aplicada en los primeros estadios de desarrollo de la enfermedad, habiéndose mostrado ineficaz en olivos afectados por OQDS en el sur de Italia.
Especial mención merece el tratamiento químico contra los insectos potenciales vectores de X. fastidiosa, ya sea aplicados como medida preventiva contra las ninfas de estos en primavera o el desbroce de la cobertura vegetal antes de la aparición de los primeros adultos (Morente et al., 2017), o bien durante los meses de verano y otoño para el control de los ejemplares adultos. Entre los insecticidas que se están empleando en Italia se encuentran el dimetoato, imidacloprid, etofenprox, buprofezin y metilclorpirifos, además de varios piretroides (Fereres Castiel y Morente Díaz, 2016).
En España, solo las tres primeras materias activas están autorizadas en olivar, ya que, si bien muchas de estas materias activas están autorizadas en diversos cultivos, no todas ellas lo están en olivar. Además, existen varias materias activas autorizadas para uso genérico frente a cicadélidos, entre las que se encuentran acetamiprid, cipermetrina, betacilflutrin, clorantraniliprol+tiametoxam, lambda cihalotrin y tiametoxan, para uso en distintas especies vegetales, muchas de ellas hospedadoras de la bacteria; para cícadas solo está autorizado el uso de la deltametrina en olivo, y para las chicharritas o cercópidos solo el lambda cihalotrin, aunque no en olivo (Fuente: MAPAMA).
Sin embargo, la Dirección General de Sanidad de la Producción Agraria del MAPAMA ha publicado una autorización excepcional para la comercialización y uso de productos fitosanitarios en Baleares y Valencia de formulados a base de piretrinas entre el 4% y el 2%, como tratamiento insecticida contra vectores potenciales de X. fastidiosa. La autorización del MAPAMA se extenderá entre el 15 de marzo y el 13 de julio de 2018 para el cultivo de almendro y entre el 1 de abril y el 31 de julio para el cultivo de viña.
Por otra parte, la resolución ministerial establece las condiciones y modo de uso: dosis máxima de 1,5 l producto/ha, de aplicación foliar, tres aplicaciones con un intervalo de siete días entre cada una y un plazo de seguridad de tres días. Además, en el caso de los diversos focos aparecidos en España se ha autorizado de forma excepcional el tratamiento con lambda cihalotrin, durante las labores de erradicación.
Artículo publicado originalmente en el Anuario 2018 de la Agricultura Familiar en España.
